Детство актера прошло в пыльных степях штата Колорадо, где невозможно было не полюбить тамошних коренных обитателей — полудиких лошадей. Высшее образование Джон Линч получил в середине 1980-х годов в театре католического университета Америки. Именно тогда он в первый раз поднялся на театральные подмостки, потом Линч перебрался в Миннеаполис и играл исключительно в шекспировских постановках.

В начале 1990-х годах Линч был озадачен одним вопросом: "остаться на сцене или уйти в кино". Он выбрал последнее. В 1996 году Линч получил эпизодическую роль в триллере братьев Коэн "Фарго", ему безусловно удалось сыграть тихого подкаблучника-мужа полицейской. Потом последовали "Красивые девочки" и "Чувствуя Миннесоту". С тех пор карьера Джона Линча пошла в гору, одна из недавних заметных ролей — подозреваемый маньяк в фильме Дэвида Финчера "Зодиак".